В 1960 году Валентина Пономарева окончила училище экстерном и получила приглашение в Театр драмы Хабаровска на роль цыганки Машеньки в спектакле «Живой труп». В постановке она исполняла несколько цыганских песен, которые пользовались большим успехом у зрителей. 

По словам главного режиссера театра Михаила Амитова, в глазах Пономаревой отражалась вся грусть цыганского народа. При этом певица продолжала мечтать о джазовой карьере. В 1967 году Валентина приняла участие в международном джазовом фестивале в Таллине. Там ее услышал Анатолий Кролл и пригласил в свой джаз-оркестр. 

Так Пономарева переехала в Тулу, где базировался коллектив Кролла. Через четыре года она вернулась в Москву и вошла в труппу цыганского театра «Ромэн», а в 1973-м стала солисткой трио «Ромэн» Играфа Иошки и Георгия Квика. Коллектив выиграл несколько конкурсов, получил популярность в СССР и за рубежом, гастролировал и выпускал пластинки. Летом 1976 года трио приняло участие в Фестивале народов СССР, проходившем в США. 

При этом Пономарева не могла отказаться от любимого джаза и во время поездок за границу посещала джаз-клубы, причем не только слушала, но и пела, чем навлекла на себя недовольство руководства. С 1979 года Пономарева вновь начала участвовать в джазовых фестивалях — для многих советский джаз ассоциировался с ее голосом. В 1983 году она рассталась с «Ромэном» и устроилась в варьете при гостинице «Интурист». 

Там она сама составляла программу, что позволяло ей максимально самореализовываться. Концерты Валентины Пономаревой пользовались большим успехом у «элитной» публики, а широкие массы услышали ее голос, когда на экраны вышел фильм Эльдара Рязанова «Жестокий романс» по «Бесприданнице» А. Островского. Пономарева спела несколько романсов Андрея Петрова за исполнительницу главной роли Ларису Гузееву. 

Хотя не все знали, кто это поет (в титрах ее имя не указали), песни стали хитами, многократно звучали на радио и по сей день на слуху. С 1983 года В. Пономарева работает сольно, записывая программы в своих любимых жанрах: цыганская песня, романс, фри-джаз, импровизация. С 1985 по 2004 год певица выпустила восемнадцать сольных альбомов, а также участвовала в записи дисков других артистов (в частности, Сергея Курехина и Бориса Гребенщикова). В 1991 году она основала «Музыкальный театр Валентины Пономаревой». С 2002 по 2006 год Пономарева проводила в ГЦКЗ «Россия» цикл концертов «Душа моя романс», давших путевку в жизнь многим молодым исполнителям классических и цыганских романсов. 

Кроме того, Валентина Дмитриевна входила в жюри конкурса «Романсиада».